En Ciudadelas, los jugadores asumen nuevos roles en cada ronda para representar personajes que contratan con el fin de ayudarlos a adquirir oro y erigir edificios. El juego termina al final de una ronda en la que un jugador erige su octavo edificio. Luego, los jugadores suman sus puntos y el jugador con la puntuación más alta gana.
Los jugadores comienzan con una cantidad de cartas de edificios en su mano; los edificios vienen en cinco colores, con los edificios morados que normalmente tienen una habilidad especial y los edificios de otros colores que brindan un beneficio cuando juegas personajes en particular. Al comienzo de cada ronda, el jugador que fue rey en la ronda anterior descarta una de las ocho cartas de personaje al azar, elige una y luego pasa las cartas al siguiente jugador, etc., hasta que cada jugador haya elegido un personaje en secreto. Cada personaje tiene una habilidad especial, y la utilidad de cualquier personaje depende de tu situación y de la de tus oponentes. Los personajes luego realizan sus acciones en orden numérico: el asesino elimina a otro personaje durante la ronda, el ladrón roba todo el oro de otro personaje, el mago intercambia cartas de edificios con otro jugador, el señor de la guerra destruye opcionalmente un edificio en juego, y así sucesivamente.
En un turno, un jugador gana dos o más monedas de oro (o roba dos cartas de edificios y luego descarta una), luego opcionalmente construye un edificio (o hasta tres si juega como arquitecto esta ronda). Los edificios cuestan oro equivalente al número de símbolos que tienen, y cada edificio vale una cierta cantidad de puntos. Además de los puntos de los edificios, al final del juego, un jugador obtiene puntos de bonificación por tener ocho edificios o edificios de los cinco colores.
La expansión Ciudadelas: La Ciudad Oscura se lanzó inicialmente como un elemento separado, pero la segunda edición del juego de Hans im Glück (envasado en una caja de hojalata) y la tercera edición de Fantasy Flight Games incluían esta expansión y se pueden reconocer por su caja rectangular (no cuadrada). Con Ciudad Oscura, Ciudadelas admite un máximo de ocho jugadores.